W Preszowie teatr ma długą tradycję – przedstawienia odgrywano tu po łacinie, węgiersku, niemiecku, słowacku i nawet w dialekcie szaryskim już w XVII wieku. Oficjalnie Słowacki Teatr w Preszowie otwarto 30 stycznia 1944 roku w pomieszczeniach odrestaurowanego Teatru Miejskiego (Historyczny Budynek Teatru Záborskiego). Działalność teatralną rozpoczęto wraz z premierą sztuki Ferka Urbánka Škriatok.
W 1951 roku zmieniono nazwę instytucji kulturalnej na Regionalny Teatr Słowacki, a przy okazji 10-lecia powstania przemianowano ją na Teatr Jonáša Záborského, ważnego słowackiego dramatopisarza, historyka i księdza.
Historyczny budynek teatru na ulicy Hlavnej nr 48 należy do architektonicznych pereł miasta i znajduje się w centrum Preszowa, gdzie tworzy część miejskiego zespołu zabytkowego. Został też wpisany do rejestru zabytków kultury narodowej Słowacji.
W 1990 roku teatr przeniósł się do nowego budynku pod adresem Námestie legionárov nr 6, które spełnia typowe parametry dla teatrów europejskich. W skład nowego budynku teatru wchodzą dwie sale, wielka na 650 miejsc, i zmienna mała z możliwością ustawienia do 250 miejsc.
Teatr poza główną działalnością umożliwia poprzez swoje nowatorskie wyposażenie organizację kongresów, konferencji, seminariów również na płaszczyźnie międzynarodowej. Współczesna architektura, niezwykle sugestywne, ekskluzywne wnętrza są odpowiednie do organizowania różnych wystaw czy wernisaży.